La chiesa fu costruita sulle rovine del Tempio di Giunone Moneta, che sorgeva sull'Arx, una delle due alture del Colle Capitolino.

L'edificio odierno fu eretto nel XII secolo, ma una chiesa era già presente nel IX secolo, edificata a sua volta sulle rovine del tempio dedicato a Giunone Moneta. Una leggenda narra che proprio su queste pendici la Sibilla Tiburtina predisse l'avvento di Cristo all'imperatore Augusto: "HAEC EST ARA FILII DEI", "Ecco l'altare del figlio di Dio!", da cui il nome di Ara Coeli, che significa "altare del cielo".

Consacrata nel 1291, la scalinata trecentesca fu realizzata come omaggio alla Vergine per aver fatto cessare la peste nera e venne inaugurata nel 1348. Nel Medioevo la chiesa assunse un significato non soltanto religioso ma anche civile: qui i consiglieri si riunivano per discutere della "Res Publica" e da qui il condottiero e tribuno Cola di Rienzo si rivolgeva al popolo romano.

Nel IX secolo la chiesa divenne abbazia benedettina e successivamente passò ai francescani, che le conferirono il suo aspetto romanico-gotico. Durante l'occupazione di Roma, nel 1797, i francesi si impossessarono del colle, cacciando i frati francescani e riducendo la chiesa a stalla: gran parte delle decorazioni cosmatesche che la impreziosivano andò distrutta.

Il nome Ara Coeli, che significa "altare del cielo", nasce da un'antica leggenda. Il mondo è ancora pagano, Gesù non è nato, ma molti misteriosi segnali ne preannunciano l'avvento. È proprio Augusto, il più illustre degli imperatori romani, ad avere una visione mentre si trova nei pressi del tempio sul punto più alto del Campidoglio. Si squarcia il cielo e appare tra le nuvole una bellissima ragazza seduta su un altare con un bimbo in grembo. "Ecco l'altare del figlio di Dio!" esclama la Sibilla, e Augusto, si racconta, cade in ginocchio.
Per ricordare questo prodigio, i francescani nel XIII secolo costruirono la chiesa sul luogo dove sorgeva il Tempio di Giunone Moneta, dove era avvenuto l'evento prodigioso, chiamandola Santa Maria in Aracoeli.